Gavinda Teech hat mit Cortos unbeabsichtigter Hilfe die Titan-Krabbe in Gang gebracht. Sie nimmt Wyatt Whale gefangen, will dessen Hauptquartier zerstören und endlich hinter das Geheimnis der Genies kommen. Während Neptune Evakuierungsmaßnahmen einleitet, muss Corto alle Droners zur Zusammenarbeit bewegen, um Whale zu retten.

Das Whale-Cup-Turnier ist fast vorbei und es stehen nur noch drei Teams im Finale: Team Tiki, Team Mirage und die Tao Twins. Während des Probelaufs scheint Corto Halluzinationen zu haben, denn sie sieht plötzlich Trümmer auf sich zukommen, die sonst niemand bemerkt. Corto ist sich sicher, dass ein Trick der Mirages dahinter steckt. Doch in Wahrheit holt Gavinda Teech zum alles entscheidenden Schlag aus, um die Macht an sich zu reißen.

Mouse will die Ehre ihres Clans retten und gegen Kasskrane im Strandputzer-Duell antreten. Zu dumm, dass es zur gleichen Zeit stattfindet wie das Rennen gegen Team Starfish. Corto hat einen Plan: sie will das erste Rennen superschnell beenden, damit Mouse die Drohne direkt im Anschluss übernehmen und gegen Kasskrane antreten kann. Doch Mouse ist längst nicht so gute Pilotin wie Corto.

Als Shark Corto vom Eilboten-Parcours erzählt, ist diese ganz begeistert, denn sie meint, die schnellste Botin ihrer Heimatinsel und deshalb auch von ganz Paroa zu sein. Shark weicht aus und will an dem Rennen nicht teilnehmen, als er von Corto gefragt wird - angeblich, weil er es schon drei Mal in Folge gewonnen hat. Doch Corto ahnt, dass es einen anderen Grund gibt, warum er sich in der Stadt nicht blicken lassen will.

Lavinia von Gandelhoff ist bei Wyatt Whale zu Gast. Sie ist die berühmte Gewinnerin des Crown Grand Prix und Tochter von Victoria, die bei Team Sirens als Enginerd beschäftigt ist. Victoria wird von ihrer Mutter unter Druck gesetzt, die Pilotenrollen zu übernehmen und ihre Freundin Mina zu verdrängen. Corto unterdes muss sich an die Grand Prix Regeln halten und bekommt einen anderen Genie vorgesetzt, der ganz anders tickt als Oro.

Debbie hat das Team Starfisch verlassen und beschlossen, von nun an Cortos Fan zu sein. Unterwürfig folgt sie ihr auf Schritt und Tritt. Corto gefällt die Aufmerksamkeit zunächst, beschwert sich allerdings später über ihre zunehmend nervige Art. Als Debbie davon Wind bekommt, kehrt sie zu Team Starfish zurück und will es Team Tiki heimzahlen Die kaum bezwingbare Monsterwelle des nächsten Rennen bietet ihr dafür die Gelegenheit.

Im nächsten Rennen müssen jeweils zwei Piloten ein Team bilden. Corto ist überhaupt nicht begeistert davon, dass sie mit der ehrgeizigen Hannah von Team Mirages zusammenarbeiten muss. Außerdem traut sie ihrem Bruder Adam nicht und ist davon überzeugt, dass er irgendeinen gemeinen Plan ausheckt. Damit liegt sie gar nicht so falsch, denn Adam will bei Enki die Whale-Technologie ausspionieren.

Als Corto mit ihrem Team einen neuen Energie-Kristall für Whale besorgen soll, gelangen sie ins Innere einer Titan-Krabbe - einer riesigen Maschine aus dem antiken Krieg zwischen den Terras und den Aquas. Dort treffen sie auf den alten Jeroboam, der sich als einer der wenigen überlebenden Aquas herausstellt....